En las salas que albergan la Pinacoteca residían los Cónsules y el Gonfaloniere de Justicia. La actual división de los ambientes con los techos de pechinas, las puertas y las chimeneas es fruto de las remodelaciones realizadas en la época renacentista cuando Gubbio se encontraba bajo el dominio de la señoría de Feltro y de Rovere. La colección de la Pinacoteca Cívica tiene su origen en las obras adquiridas por el Municipio tras la supresión de las órdenes religiosas en el siglo XIX y se caracteriza por pinturas sobre tabla y lienzo principalmente de la escuela umbra datadas desde finales del siglo XIII hasta el siglo XIX. La visita puede desarrollarse a partir de las salas I, II y III que recopilan principalmente pinturas sobre tabla y frescos desprendidos datados desde finales del siglo XIII hasta principios del siglo XVI, pasando por la sala de las Fuentes, sala IV, donde se documenta la actividad de pintores locales y extranjeros activos en la ciudad en los siglos XVI y XVII, y terminando en la sala de las Audiencias, sala V, donde se encuentran pinturas datadas desde finales del siglo XVI hasta principios del siglo XX de diversas escuelas pictóricas italianas.